Por: Rodrigo Vergara Ruiz
I.A., M.Sc. Entomología – Consultor

1. Introducción

El insecto tema de estas notas es de origen asiático. De ahí se deriva su nombre común psilido asiático ó psilido asiático de los cítricos. Pero también se le conoce como: Chicharrita de los cítricos; asian citrus psyllid (inglés) y psylle de l’oranger (francés). En el género Diaphorina se incluían unas 67 especies descritas que se asocian con plantas dicotiledóneas en 18 familias. En el 2012 Burckhardt y Ouvrard, ubican el género Diaphorina en la familia Liviidae, aunque esta clasificación no se ha propularizado. Este insecto evolucionó asociado a una especie de Murraya y se describe por primera vez en Taiwan en 1907. De simple fitófago hoy es de immportancia cuarentenaria (OPEPP/EPPO, 1988) y se dispersó y estableció en diversas áreas citrícolas del mundo. Se le encuentra en Asia, África, América y Oceanía. En América se reporta en Brasil, Uruguay, Honduras, Belice, Cuba, Guadalupe, USA, República Domininicana, México y Colombia, entre otros países.

Los cítricos representan el 22% de la producción mundial de frutas y los países del hemisferio norte son los principales productores y consumidores, con un intervalo de 70 al 80% de la producción mundial, el resto se produce y se consume en el hemisferio. Dentro de los mayores productores se destacan en orden decreciente: Nigeria, China, Guinea, Siria, Japón, Arabia Saudita, Kenya, India, Sierra Leona, Angola, Túnez, Irán, México, Cuba, Perú y Tanzania (FAO, 2005).

Numerosos organismos causan pérdidas económicas en las plantaciones de cítricos en todo el mundo, pero en últimos años se ha centrado la atención en el psilido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), que constituye una de las plagas más devastadoras para la citricultura mundial. El psilido se alimenta de la planta, causándole daño directo al succionar la savia de los brotes y hojas más jóvenes y lo que es más grave aún, constituye un eficiente vector de la enfermedad denominada Huanglongbing, que provoca severos daños en los cítricos de los países que la registran. Así por ejemplo, se conoce que en Taiwán se han ocasionado cuantiosas pérdidas desde la década del 50′ en Sudáfrica existen informes de daños que alcanzan el 100% de pérdidas en la cosecha; mientras que en otros países de África y Asia, la severidad de la enfermedad es responsable de la destrucción significativa de las áreas destinadas a los cítricos provocando la eliminación de alrededor de 50 millones de árboles desde que la enfermedad fue descrita por primera vez en China (Coelho y Marques, 2002).

D. citri se encuentra presente en Sudamérica, específicamente en Brasil, desde el siglo pasado, pero la enfermedad estaba restringida solamente al sudeste asiático, la India y África y no es hasta hace unos cinco años que se informa por primera vez, afectando cítricos en el Estado de Sao Paulo, Brasil y posteriormente en la Florida, Estados Unidos (González et al., 2007).

Los hospederos de D. citri son en su mayoría especies de Citrus spp, al menos dos especies de Murraya spp, entre ellas M. paniculata. Es de resaltar que esta planta se exportaba como follaje, pero con la presencia nociva de D. citri se suspendieron las remesas colombianas. Los hospederos de Diaphorina constituyen un inventario aún no concretado. En un listado, incluyen 25 géneros y 56 especies de plantas, siendo el Citrus spp, con 17 especies el más representativo (Senasa, 2016). Esto en Perú. Para México, Martínez (2010) registra seis (6) especies de Citrus y Murraya paniculata y en Colombia Guarín (2010), hace referencia a especies de cítricos comerciales, ornamentales y Murraya spp. Para varios autores, entre ellos Da Graca (1991); D. citri cuenta con 59 especies de plantas rutáceas hospederas de los géneros Cítrus y Murraya sp. (Figura 1).

Figura 1. Hospederos de Diaphorina: Murraya y Citrus.

Por constituirse D. citrus en una plaga devastadora para la empresa citricultora, asociarse a una enfermedad y afectar ornamentales, estas notas buscan llevar información a los interesados.

2. Generalidades bioecológicas Diaphorina citri

Presenta tres estados de desarrollo; huevo, ninfa y adulto. Los adultos son insectos pequeños, de 3-4 mm de largo; cuerpo de color marrón amarillento, cabeza marrón clara, patas marrón- grisáceas, antenas con la extremidad de color negro con dos manchas pequeñas marrón claro sobre la mitad del segmento. Las alas son transparentes con manchas blancas y marrón claro, presentan una banda longitudinal ancha de color beige en el centro. Los ojos son marrón oscuro. Se alimentan con su cabeza hacia abajo tocando la superficie del vegetal, el cuerpo forma un ángulo de 45° con respecto a la horizontal. Pueden volar o saltar cortas distancias cuando se los disturba.

Los huevos son elongados, en forma de almendra, más anchos en la base. La coloración es pálida al principio, luego se torna amarilla y finalmente anaranjada cerca de la emergencia de las ninfas. Son colocados sobre el tejido vegetal con el eje longitudinal dispuesto verticalmente en relación a la superficie. Las hembras oviponen sobre la extremidad de brotes en crecimiento y yemas axilares.

Las ninfas pasan por cinco instares, las de primer instar tienen el cuerpo elongado, antenas de dos segmentos, patas segmentadas, tibiotarsos con dos garras, margen del abdomen con siete pares de setas. Las ninfas de segundo instar tienen tecas alares desarrolladas y separadas, margen del abdomen con siete a ocho pares de setas, largo del cuerpo de 0,49-0,72 mm. Las ninfas de tercer instar presentan tecas alares desarrolladas y parcialmente superpuestas, margen del abdomen con 15-17 pares de setas, largo del cuerpo de 0,69-0,72 mm. Las ninfas de cuarto instar son de coloración amarillo amarronado, antenas de tres segmentos, margen del abdomen con 27-30 pares de setas, largo del cuerpo de 0,98- 1,05 mm. Las ninfas de último instar tienen el cuerpo oval, cerca de 1,2 veces más largo que ancho, coloración amarilla a marrón amarillenta, tercer antenito negro, margen del abdomen con 25-29 pares de setas, largo del cuerpo 1,45-1,58 mm. Se alimentan exclusivamente sobre brotes en crecimiento. Pueden moverse cuando se las disturba pero normalmente son sedentarias y viven en grupos. Excretan al exterior mielecilla en forma de tubos cerosos.

Las hembras de esta especie colocan los huevos en grupos, sobre los ápices y hojas sin expandir de brotes en crecimiento. La duración del período embrionario varía de 9,7 días a 15° C a 3,5 días a 28° C. Durante el período de vida de las hembras pueden llegar a oviponer más de 800 huevos. Las ninfas se alimentan y desarrollan sobre brotes en crecimiento, en general son muy poco móviles y tienden a vivir en grupos sobre los brotes. La duración del ciclo total puede variar entre 15 y 47 días, dependiendo de la temperatura. Las temperaturas óptimas para el desarrollo del insecto se encuentran entre 25 y 28° C. Los adultos pueden llegar a sobrevivir dos meses e incluso períodos mayores. La fluctuación de las poblaciones del insecto, está fuertemente correlacionada con la presencia de brotes en cítricos, ya que las hembras ovipositan exclusivamente en ellos (Figura 2).

Figura 2. Mielecilla y colonia de ninfas de Diaphorina citri.

Cazares et al. (2014) afirman que el Psilido Asiático de los Cítricos (PAC) tiene un ciclo de vida de 20 a 40 días. Presenta cinco instares ninfales, entre los cuales el cuarto, quinto y el adulto tiene la capacidad de adquirir y transmitir la bacteria Candidatus liberibacter. Comentan Moncayo et al. (2012) que el psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri) se encuentra ampliamente distribuido en regiones tropicales y subtropicales de Asia. Se desarrolla exclusivamente en plantas de la familia Rutaceae, de los géneros Citrus y Murraya y las especies Swinglea glutinosa Murray, Limonia acidissima L. y Citropsis schweinfurthii Swingle y Kellerm. Es importante por transmitir la bacteria que causa la enfermedad del enverdecimiento o greening (en inglés), además ocasiona daño en los brotes nuevos al deformar las hojas, enanismo y disminución en la calidad de la fruta. La bacteria no se puede cultivar en medios artificiales y es caracterizada como un nuevo género de protobacteria, Candidatus liberobacter, causante de huanglongbing, HLB (Lanteri et al., 2002). Para establecer estrategias de manejo y como herramienta para predecir escenarios probables de propagación de la enfermedad, es necesario conocer a D. citri a escala molecular.

El período embrionario de este insecto dura entre 9,7 días a 15 ºC hasta 3,5 días a 28 ºC. “El adulto ubica los huevos en el extremo de los brotes tiernos, sobre y entre hojas desplegadas. A menudo se detecta un gran número de huevos en la misma ramita. Es condición para la oviposición la presencia de brotes tiernos. La hembra ovipone hasta 800 huevos durante su vida. Las ninfas son sedentarias y se establecen sobre las ramitas tiernas y pecíolos, formando colonias de número variable de individuos. Los adultos tienen poca capacidad para sostener vuelos prolongados, pero pueden ser transportados a grandes distancias por el aire (Figura 3).

Figura 3. Adulto en posición típica y ninfas de D. citri.

La duración del ciclo biológico (huevo-adulto) varía de 14,1 a 49,3 días, a 28 “C y 15 °C, respectivamente. Las temperaturas entre 25 y 28 “C son las más adecuadas para el desarrollo. El psílido no desarrolla a temperaturas superiores a 33 °C o inferiores a 10 ºC (Wikipedia, 2016). Viven entre uno y dos meses en dependencia de la temperatura y la planta hospedante en la que se alimenten. Se señala una longevidad promedio para la hembra de 39.6 a 47.5 días a una temperatura de 25ºC, con la característica particular de que pueden vivir por varios meses esperando hasta que llegue el período de brotación de las plantas hospedantes. Los apareamientos se realizan después de uno a tres días de la emergencia y en condiciones favorables, caracterizadas por la presencia de brotes en las plantas. Un día después del apareamiento comienza la oviposición. Otras fuentes consultadas describen para Europa un período de preoviposición de alrededor de 12 días, teniendo en cuenta las condiciones climáticas imperantes en esa región (EPPO, 2001). El abdomen de la hembra grávida toma una coloración amarillo naranja brillante (Etienne et al., 2001).

Los adultos se pueden encontrar en condiciones naturales durante todo el año, depositando huevos dondequiera que hay brotes disponibles. Se desarrollan exclusivamente sobre plantas de la familia Rutaceae, con preferencia por los cítricos y Murraya spp. El período de oviposición es de 17 a 60 días.

Los huevos recién ovipositados son de color amarillo mate y se tornan amarillo naranja a medida que se acerca el momento de la eclosión, tienen forma almendrada y son colocados en el brote joven, cuando está en fase de punta de lanza. La cantidad de huevos depositados está en dependencia de la planta hospedante, por ejemplo, en toronja se ha encontrado una media de 857 huevos por hembra, mientras que en limón es de 572. Cuando la temperatura es de 25 ºC la eclosión de los mismos ocurre a los 4 días. En condiciones de insectario a 25 26 ºC las hembras depositan 8 huevos diarios y el desarrollo ninfal toma 11-15 días. En observaciones de campo realizadas en Cuba, se ha podido precisar que las hembras depositan los huevos desde que el brote en punta de lanza tiene un tamaño menor de dos milímetros (Fernández y Miranda, 2005).

Posee cinco instares ninfales muy parecidos que varían en tamaño después de cada muda. En dependencia del instar ninfal, la longitud varía desde 0.25 hasta 1.7 mm y generalmente son de color amarillo naranja. Se alimentan exclusivamente de los brotes jóvenes, sobre todo los primeros tres instares. En las poblaciones del psílido presentes en Cuba, se plantea que las ninfas del primer estadio son diminutas, de color amarillo claro, con tres pares de patas caracterizadas por el grosor que presentan y en el extremo terminal se observan dos setas conspicuas, rodeando la garra en que termina el tarso. En el transcurso de los días aumentan de tamaño, se mueven lentamente sobre la planta hospedante dejando como huella la cera que expelen por la estructura anal. No presentan esbozos alares y la coloración es más intensa. En los dos últimos instares las ninfas migran hacia otros brotes jóvenes. Las ninfas mayores (tercer, cuarto y quinto estadio) presentan los esbozos alares, que aumentan su tamaño en dependencia de la edad. El último instar se caracteriza por poseer los esbozos alares de mayor tamaño. Durante la alimentación de las ninfas es común observar secreciones cerosas, signo que facilita la detección de la plaga. A la temperatura señalada anteriormente, transcurren 15 días para completar los cinco instares ninfales.

El desarrollo desde huevo hasta adulto requiere de 16 a 17 días a una temperatura de 25°C. A causa de la corta duración del ciclo del desarrollo, pueden observarse rápidamente numerosas ninfas que dan lugar a los adultos, los cuales se presentan en una menor cantidad, en virtud de que se mueven hacia otros brotes para depositar sus huevos luego de la cópula y continuar la infestación. Otro elemento a resaltar es que existe buena sincronización entre el desarrollo del brote y el ciclo de vida de estos insectos, por lo que los brotes en crecimiento constituyen un factor fundamental en el comportamiento de la especie (Figura 4).

Figura 4. Huevos y estados inmaduros de D. citri.

3. Comportamiento (etiología)

D. citri Kuwayama fue observado por el Instituto Colombiano Agropecuario ICA en el 2007, afectando cerca del 11% del área plantada en cítricos de los departamentos de Valle del Cauca y Tolima. Actualmente se encuentran infestadas potencialmente el 95% de las 60 mil hectáreas establecidas en cítricos en Colombia, afirman Ebratt et al. (2011).

Hoy en día la citricultura mexicana está afectada por la enfermedad conocida como Huanglongbing (HLB) (SENASICA, 2011), considerada como muy severa para los cítricos en el mundo (Alemán et al., 2007) y cuyo agente causal es la bacteria Candidatus Liberibacter que es transmitida por Diaphorina citri Kuvvayama (Hemiptera: Liviidae). El Huan­glongbing se detectó, por primera vez en México en julio de 2009 en el estado de Yucatán y al momento se presenta en 12 de los 23 estados productores de cítricos del país, incluyendo Tabasco, donde fue detectada en 2013 (SENASICA, 2013) y donde su introducción trató de evitarse mediante una cam­paña que involucró el combate de las poblaciones de D. citri (SENASICA 2011).

En el estado de Tabasco se desconoce el comportamiento poblacional de D. citri. No obstante, se sabe que en cultivos de cítricos del vecino estado de Veracruz la plaga presenta picos poblaciones de febrero a abril y en julio, y las altas poblaciones se relacionan positivamente con la abundancia de brotes (Ortega et al. 2013).

Diaphorina citri y T. erytreae han salido de sus áreas de origen y han colonizado los cítricos de todo el mundo excepto los de Australia y la cuenca Mediterránea, hasta la reciente identificación de T. erytreae en el norte de la Península Ibérica (Pérez-Otero et al., 2015). La dispersión de D. citri ha sido mayor. Actualmente se encuentra en Asia (sudeste asiático y subcontinente indio), Península Arábiga, América del Norte (EEUU y México), Centro, Caribe, y Sur (Argentina, Brasil entre otros), las islas africanas de Mauricio y Reunión y varios archipiélagos de Oceanía (CABBI, 2015). Por otro lado, T. erytreae se ha extendido desde el África subsahariana hasta la Península Arábiga y los archipiélagos que rodean el continente africano: Reunión, Mauricio, Madeira y Canarias (CABBI, 2015). Además de haberse aclimatado en casi todas las zonas citrícolas del mundo, ambas especies pueden coexistir, como ocurre en la Península Arábiga y las Islas Reunión y Mauricio (Figura 5).

Figura 5. Adultos de Diaphorina y Trioza spp.

T. erytreae y D. citri se puede deber en parte a la alta sensibilidad que tienen las ninfas de primer estadio de T. erytreae a las bajas humedades (Catling, 1969, Green y Catling, 1971). De hecho, T. erytreae tiende a situarse en los brotes bajos y sombreados de la copa (Catling, 1969) mientras D. citri no muestra ninguna preferencia respecto a su distribución en la copa (observación personal). Por lo general, las poblaciones de ambos psílidos están limitadas mayormente por dos factores: el número de brotaciones por año y las condiciones climáticas extremas. Cabe destacar la elevada sensibilidad de T. erytreae a la combinación humedades relativas bajas y temperaturas altas. Entre los factores que ayudan a regular sus poblaciones se encuentran la acción de sus enemigos naturales, la cantidad y calidad de la brotación y la competencia intraespecífica y interespecífica con los pulgones que utilizan los mismos recursos (Catling 1972; Sétamou et al. 2008; Monzo et al. 2014; Udell et al. En preparación). La combinación de altas temperaturas y bajas humedades en el verano junto con la escasa brotación durante esta estación de las principales variedades cultivadas en la España continental (clementinos y naranjas) podría dificultar el establecimiento de T. erytreae en el Mediterráneo.

D. citri no tiene diapausa y sus poblaciones declinan en los periodos en que las plantas no están en brotación. El rango de temperaturas más favorable es entre 22 y 29 ºC. Tanto las altas como las bajas temperaturas son perjudiciales para el incremento de su densidad poblacional. Por el contrario, en la Florida durante un año de estudio no se observaron incrementos poblacionales en los períodos de temperaturas favorables. Estudios concluidos con esta localidad en el año 2000 indicaron que D. citri no fue capaz de completar su ciclo de desarrollo con temperaturas de 10 y 33ºC, mientras que la supervivencia se incrementó con el aumento de la humedad relativa. Aunque se plantea que D. citri no tolera muy bien las heladas, en la Florida se ha observado que sus poblaciones pueden invernar cuando se presentan temperaturas hasta de 5ºC en algunas noches. También se ha afirmado que no tolera humedades cercanas al punto de saturación debido a que esto favorece las epizootias fúngicas a las cuales las ninfas son muy susceptibles; sin embargo, se ha encontrado pocas muestras de individuos infectados por hongos en esta región, a pesar de existir condiciones de alta humedad relativa (Albert et al., 2004).

En períodos secos los adultos son numerosos, mientras que las ninfas usualmente están ausentes formando grupos tanto en la haz como en el envés. Se les puede reconocer por la posición que adoptan durante la alimentación, donde la cabeza está pegada a la superficie de la hoja, mientras que el extremo distal del cuerpo está levantado, formando un ángulo de 30 a 45º con respecto a la superficie. Los adultos se muestran activos cuando son molestados y realizan saltos cortos de una hoja a otra (Etienne et al., 2001). El aparato genital permite la distinción entre los sexos. El dimorfismo sexual, a pesar de no ser muy acentuado, permite distinguir al macho de la hembra por presentar los ojos compuestos más rojizos y aguzados y pequeño el abdomen (Fernández y Miranda, 2005).

Lo nocivo de la plaga y la enfermedad

Diaphorina citri que tiene como sinonimia a Euphalarus citri Kuwayama 1908, se le encuentra asociado con Trioza erytreae (Del Guercio) y constituyen el dúo transmisor de la enfermedad incurable de los cítricos HLB, que es causada por una bacteria restringida al floema (Bové, 2006). T. erytreae ya se detectó en el Norte del Península Ibérica. Los daños que ocasionan son cuantiosos, en la Florida (USA), la llegada de D. citri ha causado pérdidas por 4.554 millones de dólares y la destrucción de más de 8000 puestos de trabajo entre 2005 al 2011 (Hodges y Spreen, 2012) (Figura 6).

Figura 6. Daños de Diaphorina en follaje y frutos.

Los daños causados por estos insectos se pueden clasificar en directos, al alimentarse de la planta y daños indirectos cuando transmite la bacteria causante de la enfermedad denominada Huanglongbing.

Daño directo

El insecto durante su alimentación extrae grandes cantidades de savia y produce abundante miel de rocío que cubre la superficie de la hoja y sirve de sustrato para el crecimiento de hongos productores de fumagina. Durante su alimentación inyectan toxinas a la planta que detienen el crecimiento de los brotes y deforman las hojas. Una sola ninfa aumentándose por menos de 24 horas es capaz de provocar una malformación de la hoja tanto joven como madura. Con frecuencia las infestaciones iniciales del psílido ocurren localizadas en determinados árboles cítricos. Los árboles maduros suelen tolerar los daños, debido a que la pérdida de hojas es mínima si se le compara con el tamaño de la copa.

Daño indirecto

El principal daño causado por D. citri es producto de su habilidad para transmitir eficientemente la bacteria llamada Candidatus Liberobacter asiaticus, que causa la enfermedad conocida como Huanglongbing. También se le conoce como Greening o enverdecimiento de los cítricos. El psílido puede transmitir el patógeno con una eficiencia de sólo el 1%, asignándose este rol a las ninfas de cuarto y quinto instar y a los adultos, quienes adquieren la bacteria patógena después de haberse alimentado de una planta enferma durante 30 minutos o más, entonces el patógeno permanece latente en el interior del insecto entre tres y 20 días, momento en que se le puede detectar en las glándulas salivares. Una vez que el insecto haya adquirido el patógeno, es capaz de transmitirlo durante toda su vida, sin embargo, no puede pasar a la progenie a través de los huevos. También se trasmite por medio de yemas infectada (Figura 7).

Figura 7. Daños de HLB en follaje y frutos.

Sobre la enfermedad

Huanglongbing hasta el año 2004 se hallaba restringida a los continentes asiático y africano. Los países que la poseen en África son: Sudáfrica, Burundi, Islas Camoras, Etiopía, Isla Reunión, Kenya, Madagascar, Mali, República Centroafricana, Ruania, Somalia, Tanzania y Zimbauwe, mientras que en Asia se ha encontrado en Arabia Saudita, Afganistán, Bangladesh, Cambodia, China, Hong Kong, India, Indonesia, Japón, Lao, Malasia, Macao, Myanmar, Nepal, Pakistán, Filipinas, Singapur, Sri Lanka, Taiwán, Tailandia, Viet Nam y Yemen. La enfermedad transmitida por D. citri fue informada en el estado de Sao Pablo, Brasil, en febrero de 2004 por primera vez para el hemisferio occidental y posteriormente se informó en el estado de la Florida (Costa, 2005).

Con respecto al patógeno, no existe mucha información en cuanto a la diversidad de plantas hospedantes, debido a las dificultades que se presentan para determinar su presencia. La mayoría de los cítricos aparentemente son susceptibles en algún grado. Citrus indica Tanaka y Citrus macroptera Montrouz permanecen sin mostrar síntomas bajo altas presiones de inóculo. Citrus limetta Risso no mostró síntomas después de haber sido inoculado en el laboratorio. M. paniculata es un hospedante preferencial para D. citri, sin embargo, no se ha llegado a acuerdo sobre la posibilidad de que el patógeno la pueda invadir. Estudios detallados que se han auxiliado de diversas técnicas moleculares indican que el patógeno de Huanglongbing procedente de Asia no se multiplica en esta planta (Tsai y Liu, 2000).

Características

La enfermedad causada por esta bacteria se le conoce por diversos nombres, tales como; Huanglongbing o Likubin, enverdecimiento, greening, pero recientemente se ha convenido en llamarle Huanglongbing (en chino: enfermedad del dragón amarillo, por la apariencia como quedan las plantas). Los dos insectos vectores de esta enfermedad son; para África, el psílido T. erytreae y para Asia, D. citri (Costa, 2005).

Hasta hace poco tiempo la detección del agente causal de la enfermedad resultaba extremadamente difícil, sin embargo, recientemente esto se ha logrado mediante pruebas de ELISA, ADN y microscopía electrónica.

La bacteria no se ha podido cultivar, por lo que no se han completado los postulados de Koch. El aislamiento procedente de Sudáfrica ha sido nombrado como Candidatus liberibacter africanus, y el de Asia como C.L. asiaticus. Es una bacteria Gram negativa persistente no propagativa (se reproduce dentro del insecto pero no se transmite a otras generaciones). Se multiplica en la hemolinfa y dentro de las células de las glándulas salivales de los psílidos. Eli vector pica la planta y transmite la enfermedad. La bacteria circula por el floema y al tapar los vasos floemáticos impide la circulación de los nutrientes. El periodo de incubación de la enfermedad es de aproximadamente seis meses (García, 2006).

En los estados avanzados de la enfermedad pueden observarse hojas de color amarillo pálido con áreas de color verde irregulares (moteado) asimétricas, defoliación, engrosamiento y aclaración de las nervaduras, asimetría y difusión de colores en las nervaduras y folíolos, hojas pequeñas, rectas. A veces puede confundirse con deficiencias minerales (zinc, hierro, magnesio, calcio y cobre) u otras enfermedades como la gomosis. Cuando la enfermedad evoluciona hay una intensa defoliación de las ramas afectadas y caída de los frutos; los síntomas comienzan a aparecer en otras ramas de la planta, llegando a tomar toda la copa; inclusive las puntas pueden llegar a secarse y morir; se afecta el desarrollo del sistema radicular; en el floema se observan lesiones necróticas, acumulación de almidón y efecto sinergístico con otras enfermedades; caída prematura de los frutos, deformación y asimetría de los mismos, reducción tamaño, aparición de manchas verde claras que contrastan con el verde normal del fruto (coloración irregular).

La deformación de los frutos aparece donde hay síntomas en las hojas. Internamente puede observarse diferencia de maduración y aborto de semillas, desviación del eje y amarillamiento de las venas. La parte blanca de la cáscara (albedo) en algunos casos se presenta con un espesor mayor de lo normal. En un corte longitudinal del fruto, se observa una coloración amarilla anaranjada en los filamentos de la columela, tienen elevada acidez, bajo proporción de jugo y bajo contenido de azúcar, por lo que resultan no aptos para el consumo (Figura 8).

Figura 8. Daños de Diaphorina citri.

La principal vía de transmisión de la bacteria en el campo es mediante el insecto vector. Se ha demostrado en algunos experimentos que un tiempo de alimentación de 5-7 horas es suficiente para adquirir y transmitir el patógeno, mientras que esto no se logra con períodos de 1-3 horas. Por otra parte no se conoce si el psílido es capaz de infectarse simultáneamente con las dos formas de la bacteria. Los adultos y el cuarto y quinto instar son capaces de transmitir el patógeno por vía de secreción salivar después de un período de latencia que varía desde 1-25 días. Las ninfas del primer y tercer instar no transmiten el patógeno. Hasta el momento no se han realizado estudios sobre la transmisión de Candidatus liberibacter spp. por vía sexual en psílidos, de la misma manera que no se sabe si los parasitoides que se desarrollan en psílidos infectados pueden transmitir el patógeno del hospedante a su descendencia. Otra de las vías por las cuales se transmite el patógeno es mediante los injertos, con una eficiencia variable en dependencia de la parte de la planta que se emplee, la cantidad de tejido y el aislamiento del patógeno en cuestión. Sobre la transmisión por semillas se posee poca información, la mayoría de los frutos caen prematuramente al suelo y en aquellos que permanecen en la planta, tienen una alta proporción de semillas abortadas. En las posturas procedentes de semillas de plantas enfermas se pueden observar síntomas típicos de la enfermedad (Albert et al. 2004).

Cómo mitigar la situación crítica con Diaphorina y la enfermedad HLB

El control del insecto y el manejo de la enfermedad requieren un programa de manejo integrado de plagas. Si están presente el vector y la enfermedad es necesario el control. Se considera que una población es elevada cuando se observan tres ninfas y cinco adultos por rama. Para realizar el monitoreo es conveniente observar el incremento de ninfas en los tallos o muestrear los adultos grávidos después del período invernal. El abdomen de los adultos grávidos se vuelve anaranjado antes de la oviposición. Durante los períodos de infestaciones elevadas se debe hacer una aplicación cada 20 días para evitar una nueva infestación.

Actualmente, la mejor y más barata forma de luchar contra el HLB es la prevención. Se ha de evitar la introducción, tanto de la bacteria como de sus vectores utilizando las medidas de cuarentena adecuadas. Para ello, se debe evitar la introducción de material vegetal de propagación sin el control de los servicios oficiales de sanidad. No hay que olvidar además, que esta práctica es totalmente ilegal. La introducción de material vegetal ilegal es desgraciadamente frecuente en todo el mundo y constituye la principal vía de movimiento de patógenos de unos países a otros. En el Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) está ubicada la Estación Nacional de Cuarentena de Cítricos, que permite la introducción de material vegetal de cualquier parte del mundo con las suficientes garantías sanitarias para la citricultura. En España todos los viveristas utilizan patrones y variedades, tanto comerciales como ornamentales, importadas a través de la Estación de Cuarentena por lo que ofrecen planta certificada con una garantía de sanidad adecuada.

Las experiencias de otras zonas citrícolas demuestran que la respuesta a la presencia de alguno de los vectores del HLB debe ser rápida para reducir los riesgos de entrada y/o dispersión de la enfermedad. Por lo tanto, indiferentemente de que T. erytreae se pueda aclimatar a los cítricos, deberían tomarse las medidas oportunas para en un primer momento intentar erradicarla. En el caso que esto no sea posible, se debería evitar su introducción y posterior expansión en las principales áreas citrícolas. Para ello, es necesario desarrollar programas de monitoreo y respuesta rápida ante una posible detección.

Además sería conveniente realizar muestreos periódicos en las zonas donde T. erytrae ya está presente para determinar la posible presencia de HLB. Debido al fuerte impacto que la gestión química de los vectores del HLB tiene en los programas de gestión integrada de cítricos, sería aconsejable introducir las especies de parasitoides que han demostrado ser eficaces en otras áreas y preparar un programa de gestión integrada y coordinado por el psílido es capaz de aclimatarse. Estructurar un programa de MIP contra esta crítica situación requiere los siguientes componentes en el caso del vector, D. citri.

Diversos métodos y estrategias de control se han empleado en el mundo para enfrentar, tanto al vector, como a la enfermedad. Estos incluyen la destrucción y eliminación de las fuentes de inóculo, el control del insecto vector y la renovación de las plantaciones utilizando posturas sanas. En los Estados Unidos, particularmente en el área de la Florida se intentó la erradicación del vector mediante lucha química y un programa de control integrado, mientras que para California se plantea en primer tugar el reforzamiento de la vigilancia cuarentenaria para detectar al vector y la enfermedad y así enfrentarlos oportunamente con medidas que van desde la destrucción de los árboles infestados hasta la lucha química. En el caso de establecerse el vector y no detectarse la enfermedad, entonces se plantea la implementación de programas de control biológico. Sin embargo, hasta el momento no se conoce ningún método de erradicación efectivo para el vector, aunque el control biológico clásico del psílido puede contribuir a la supresión de sus poblaciones.

Control químico

El control químico se dirige principalmente hacia el vivero, plantaciones de fomento y plantaciones jóvenes, puesto que los árboles maduros soportan mejor los daños causados por el vector. El insecticida sistémico Confidor 200 g/L SL (cuyo ingrediente activo es Imidacloprid), ha sido uno de los más empleados recientemente, aunque se informa el uso de otras formulaciones. La utilización masiva de este producto puede acarrear problemas en el agroecosistema citrícola, puesto que se conoce de su elevada toxicidad sobre Rodolia cardinales Muls, enemigo natural que mantiene bajo regulación permanente las poblaciones de la guagua acanalada Icerya purchasi Maskell.

Cuando se aplicó el insecticida Methomyl o Malathion 50% CE asperjado a intervalos de 10 días durante el pico poblacional de D. citri, no se encontraron plantas de cítrico afectadas por la enfermedad. Un control efectivo del minador de los cítricos, afidios y D. citríi sin daño a los enemigos naturales se obtuvo con aplicaciones de Monocrotophos 10% con ayuda de una brocha en la base de las ramas.

El Dimethoato se ha empleado contra D. citri en huertos con baja tasa de infestación. Los compuestos organofosforados y piretroides también han sido ensayados contra esta plaga, pero no se dan detalles de los resultados.

Muchos insecticidas sintéticos han sido probados contra este psílido, entre los cuales se mencionan endrin, diazinon, parathion, malathion, methyldemeton, thiometon, DDT, dimethoate, phosphamidon, monocrotophos, oxydemeton-methyl, phosalone, quinalphos y phosmet, sin embargo, generalmente se acepta que los aceites de petróleo son más efectivos contra insectos pequeños e inmóviles, los cuales quedan cubiertos por una fina película de aceite y por tanto mueren. Se ha observado que los huevos y las ninfas del psílido presentes en los brotes sufren significativa mortalidad cuando se aplica este tipo de producto, aunque la susceptibilidad a los aceites difiere entre los estados de la plaga, con los instares jóvenes más susceptibles, mientras que los huevos son más tolerantes. Cuando se asperjan árboles no infestados por el psílido, se observan bajos niveles poblacionales posteriormente, lo cual puede deberse a la inhabilitación de los sitios de oviposición. Los aceites de petróleo han demostrado un efectivo control de las ninfas del psílido en condiciones de campo y para obtener una mejor protección del cultivo se recomienda su aplicación en intervalos menores de 9 días.

El uso de los aceites tiene una serie de ventajas con respecto a los plaguicidas convencionales, debido a que son menos agresivos a los enemigos naturales, los insectos no desarrollan resistencia, no resultan tóxicos a los vertebrados y se degradan fácilmente en el ambiente, haciendo que su uso sea más sostenible a largo plazo.

Control biológico

El uso indiscriminado de insecticidas contra D. citri conduce a la desestabilización de los enemigos naturales de otras plagas como la mosca blanca Aleurocanthus woglumi Sabih y el ácaro rojo Panonychus citri (McGregor), por lo que los esfuerzos de las investigaciones se han concentrado en el control biológico.

Existe una diversidad de enemigos naturales que se alimentan sobre D. citri, tales como arácnidos, crisópidos sílfidos, y coccinélidos, destacándose este último grupo entre los depredadores más eficaces. Por otra parte, los parasitoides también ejercen una función primordial en la regulación de las poblaciones del psílido, señalando las especies asiáticas Tamarixia radiata Waterston y Diaphorencyrtus aligarhensis (Shaffe, Alan y Agarwol) entre las más efectivas, las cuales han sido importadas para emplearlas en programas de control biológico en Estados Unidos. En Cuba, desde la introducción del vector, los enemigos naturales encabezados por los depredadores (crisopas y coccinélidos) han constituido la primera barrera a su desarrollo, seguido de aquellos que son más específicos, como son los hongos entomopatógenos y los parasitoides (Figura 9).

Figura 9. Enemigos naturales: Aspectos gnerales de Tamarixia

D. citri es afectado por los patógenos Cladosporium sp. nr. oxysporum Berk. y M.A. Curtís y Capnodium citri Mont, que producen hasta 70% de mortalidad cuando la humedad relativa diaria excede el 87 Dentro de los parasitoides, Tamarixia (=Tetrasticus) radiata (Waterston) y Diaphorencyrtus aligarhensis, provocan hasta 60% de mortalidad. También hay predadores de distintos géneros y especies: Pseudodorus clavatus y Allographta (Syrphidae); y Scymnus, Cycloneda sanguinea. Olla v-nigrum y Eriopis connexa (Coleóptera: Coccinellidae).

Control Cultural

En países afectados por huanglongbing, el manejo depende fuertemente del control cultural. Los árboles infectados deberían eliminarse cuando aparecen los síntomas de la enfermedad. Dado que el patógeno se mueve lentamente después de la infección, podría ser beneficiosa una poda severa. En general, se recomienda eliminar los árboles infectados de menos de 5 años. Si los árboles tienen entre 6 y 10 años, deberían eliminarse aquellos con niveles de infección del 75 %. De lo contrario, se podrían podar las ramas enfermas. Si las plantas tienen más de 10 años, se recomienda eliminar las ramas afectadas, hasta 40% del árbol. No deberían plantarse nuevos árboles en huertos afectados por huanglongbing (Figura 10).

Figura 10. Podas como práctica de control cultural.

Anotaciones finales

En Colombia no es una novedad registrar un problema fitosanitario. Hoy en día esta situación es más dinámica. La producción agrícola debe enfrentar dificultades que atentan la sanidad vegetal. En Diciembre 10, mediante la Resolución 02390 del 2015 el ICA declaró por 1 año (¿?) la emergencia fitosanitaria por la presencia del Diaphorina citri. Este insecto no se sabe desde que fecha se registra en Colombia. En el 2008 se menciona su presencia en el Tolima, Valle, Zona cafetera y Antioquia en cultivos de cítricos. Se sabe de la asociación del insecto con la bacteria Candidatus liberobacter (de la cual hay tres especies (¿?) C.L. asiaticus; C.L. americanus y C.L. africanus causantes del HLB. El ICA registra en Colombia en los municipios de Distracción y Fonseca ejemplares del insecto con la bacteria.

Este insecto puede causar daños directos e indirectos. El daño indirecto es el de mayor severidad y relevancia, dado que es vector de Candidatus Liberibacter spp. bacterias asociadas a la enfermedad conocida con el nombre de Huanglongbing (HLB). Esta enfermedad es considerada a nivel mundial como la más destructiva que afecta a los cítricos.

Los daños directos causados por el insecto se refieren a la extracción de savia y la producción de mielcilla. La mielcilla se vuelca sobre hojas, favoreciendo el desarrollo de fumagina. En adición, cuando se alimentan inyectan al vegetal toxinas que detienen la elongación terminal y causan malformaciones de hojas y brotes. En infestaciones severas, los brotes nuevos pueden morir. Los árboles adultos pueden ser tolerantes a estos daños debido a que la pérdida de hojas y brotes es tan sólo una pequeña porción del follaje total. En plantas jóvenes los daños pueden ser de mayor relevancia dependiendo de la intensidad de infestación.

¿Después de 10 años, cuál es el balance de la situación?

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