Por: Alberto Murillo L.
I.A. Mac, Consultor SummitAgro Colombia S.A.S

Los thrips, o  “bichos de candela”  es un grupo de insectos que por su comportamiento y hábitos en los cultivos de flores, representa uno de los más frecuentes problemas de insectos dañinos  para los cultivos en todas las zonas productoras de flor de corte para exportación en Colombia. Su creciente incidencia acompañada de poblacionales invasoras en diferentes épocas del año, requieren de acciones y tratamientos  muy frecuentes con insecticidas para evitar daños en la flor y la presencia de insectos en la flor de exportación.

El orden Thysanoptera contiene dos sub-ordenes Terebrantia y Tubulifera. Las hembras de Terebrantia tienen un ovipositor  a manera de sable con el cual inserta los huevos en el tejido vegetal a diferencia del Tubulífera que es en forma tubular, Kono and Papp, (1977).

El sub-orden tubulífera tiene sólo la familia Phlaeothripidae y el suborden Terebrantia tiene 8 familias de las cuales la familia Thripidae incluye géneros que causan daños como fitófagos.  Los géneros con trips que ocasionan daños económicos en los cultivos son Frankliniella, Scirtothrips y Thrips ( Kriss F.,2014). De alta importancia económica ha sido considerada a Frankliniella occidentalis por tratarse de una especie polífaga atacando más de 327 plantas de acuerdo a  Morse and Hoddle (2006).

Según  Martini et al,( 2013) también hay que tener en cuenta que algunas especies de Frankliniella son así mismo, predatoras o se alimentan de esporas de hongos Hoddle (2006)

F. occidentalis es originaria de Estados Unidos. Los primeros reportes datan de finales de 1800, permaneciendo confinada  en el oeste de Norte América (west of 100°W longitude) hasta la década de los 60 y en las siguientes décadas fue expandiéndose por la comercialización de hortalizas  en Norte América y  el mundo (CABI 2014).

El nombre original de F.occidentalis fue Euthrips occidentalis  Pergande 1895 (Hoddle et al. 2012; GBIF 2014). La especie tiene alto número en sinonimias debido a su alta variabilidad morfológica, según CABI (2014), citado por Cluever y colaboradores (2015) se incluyen las siguientes:

Euthrips helianthi Moulton 1911,  Euthrips tritici var. californicus Moulton 1911, Frankliniella californica Moulton ,  Frankliniella tritici var. moultoni Hood 1914,  Frankliniella canadensis Morgan 1925, Frankliniella nubila Treherne 1924, Frankliniella chrysanthemi Kurosawa 1941, Frankliniella claripennis Morgan 1925, Frankliniella conspicua Moulton 1936,  Frankliniella treherni Morgan,  Frankliniella dahliae Moulton 1948,  Frankliniella tritici maculata Priesner 1925, Frankliniella dianthi Moulton 1948, Frankliniella occidentalis f. brunnescens Priesner 1932., Frankliniella moultoni Hood Frankliniella occidentalis f. dubia Priesner 1932., Frankliniella syringae Moulton 1948., Frankliniella venusta Moulton 1936., Frankliniella umbrosa Moulton 1948.

Una de las características de Frakliniella es su alta capacidad de alimentación en varias especies de plantas, pero quizás lo más relevante en las especies de trips es  su  comportamiento  de alimentación en la flor con la tendencia a buscar el polen como fuente alimenticia para obtener la mayor cantidad de proteínas, carbohidratos, esteroles y vitaminas  y así  aumentar su capacidad reproductiva  (Gerin et al.1999). Este comportamiento es el que permite a la mayoría de especies de trips  como ventaja adicional, protegerse de las condiciones adversas si estuviesen  mayor tiempo por fuera de las flores formadas y botones.

En varios estudios se ha encontrado que los trips  atacan las plantas con elevadas concentraciones de nitrógeno por la abundancia de aminoácidos y proteínas y por lo tanto  las hembras alimentadas allí tiene mayor capacidad de  producción de huevos  por el alto nivel de aminoácidos (Anan-thakrishnan 1993).

La especie más frecuente encontrada en la sabana de Bogotá en cultivos de rosa, claveles y crisantemo es : Frankliniella occidentalis (Pergande). En estudios realizados por  Cardenas E., Corredor D.,(1993) encontraron otras especies de trips,  entre ellas Frankliniella panamensis ; Frankliniella  auripes, Frankliniella colombiana, Frankliniella minuta, Trips tabaci, Thrips sp. Taeniothrips simplex.

El ciclo de vida de F.occidentalis incluye huevo,  ninfa 1, ninfa 2 prepupa y pupa. El estado adulto  generalmente se encuentra protegido dentro de las estructuras florales; sinembargo, numerosos individuos saltan o vuelan para alcanzar nuevas plantas y  avanzar en la colonización zonal dentro del cultivo.  F.occidentalis como otras especies de trips, no tiene gran capacidad de vuelo propio, pero los desplazamientos a mayores distancias los realiza con sus alas provistas de flecos ayudados por los movimientos de masas de aire dentro o fuera de los invernaderos.

Es importante considerar los hábitos y comportamiento  de la especie para su manejo por cuanto que  estos unidos a sus características biológicas les permite protegerse de las condiciones adversas incluyendo las medidas de control efectuadas por el hombre.

Figura 1.  Adulto y ninfa de F.occidentalis. (Fotos de: Lyle Buss).

Factores eco-biológicos  importantes de considerar para el manejo de F.occidentalis

Genética

La reproducción partenogenética del tipo arrenotoquia es una ventaja para la especie debido a que por la versatilidad en la composición poblacional las hembras pueden mantener genotipos que responden  por su expresión a un mejor ajuste a la presión de factores externos que afectan la sobrevivencia si no hay una respuesta de la especie.  Entonces es una ventaja para los trips mantener genes favorables  y su proporción  en la población a través del tipo de reproducción que favorezca el genotipo. En muchas especies de insectos y ácaros se ha reconocido que la reproducción arrenotóquica  puede favorecer  la selección de poblaciones resistentes  a los insecticidas cuando no hay posibilidades de dilución por ausencia de introducción de nuevos genes a través de cruzamiento poblacional.

F. occidentalis  ha sido  evaluada por varios investigadores en relación a las características reproductivas   y se ha  determinado que machos y hembras de la misma generación pueden copular entre ellos. La proporción de sexos depende de la densidad poblacional de tal manera que a bajas poblaciones prevalecen los machos y en altas poblaciones proporcionalmente se encuentran mayor cantidad de hembras. Al incrementarse la cantidad de hembras, para los machos es más fácil encontrar cópula inmediatamente las hembras emergen de las pupas. Con altas densidades  de población se crea una estructura  de edades consistente de jóvenes hembras fecundas con predominancia de hermanas. Sin embargo, cuando hay hembras de edad adulta predominantes ellas tienden a producir más machos. Higgins and Myers (1992).

De acuerdo a Denholm et, al (1998) la principal razón para el crecimiento de poblaciones de F. occidentalis resistentes es la condición de endocrias haplo-diplodiploides, lo cual significa que los genes asociados con la resistencia son expresados totalmente , en machos por la condición haploide ( con set de cromosomas simples). Pero en el caso de las hembras cuya condición es diploide (con doble set de cromososmas) la resistencia puede ser parcial por la expresión parcial de los genes o porque estos son recesivos o de característica co-dominante.                                                                                                                        Es interesante anotar que en poblaciones de  F. occidentalis evaluadas en Estados Unidos  generalmente  los  machos están  en menor proporción que las hembras (Reitz 2009).

En Estados unidos y otros países se ha encontrado resistencia a varios insecticidas, entre ellos  piretroides, organofosforados y carbamatos desde hace dos décadas (Gao et al, 2012). Esto ha sido confirmado por  Helyer and Brobyn (1992) e incluye también el grupo de Lactonas macrocíclicas. Los estudios indican que al menos cuatro mecanismos están comprometidos en los problemas de la resistencia:

• Detoxificación metabólica (como la más frecuente)
• Penetración reducida de los químicos
• Alteración en el sitio de acción
• Resistencia por comportamiento

Considerando que el componente  genético es muy complicado para poder modificarlo y atacar la población en su composición, la única forma para evitar o reducir la selección de poblaciones resistentes  a los insecticidas desde el punto de vista operacional es evitar la alta  presión de selección. Para ello es necesario realizar planes de ”rotaciones efectivas”. Con este término quiero destacar que debe considerarse  no sólo aplicar un insecticida con mecanismo de acción diferente en cada aplicación, sino, además tener en cuenta  que  no esté afectado  por los mismos mecanismos de detoxificación-metabólica  presentes en los otros insecticidas  utilizados en el ciclo rotacional.  Esto  puede entenderse en parte como estrategia para evitar la resistencia cruzada cuando esta ocurre por paquetes enzimáticos que atacan diferentes insecticidas sin importar que grupo químico ó mecanismo de acción principal que tengan cada uno de ellos.

Ciclo de vida corto y alta reproducción

La renovación y tasa intrínseca de crecimiento poblacional son altas en comparación con otras especies de insectos de importancia económica. Temperaturas entre 20+- 2 °C son óptimas para la reproducción . Sin embargo, el ciclo se acorta con temperaturas mayores  lo cual resulta en  mayores infestaciones en el tiempo y por ende el daño a los cultivos.

Está claro que el factor temperatura es muy difícil de regular en condiciones de cubiertas de plástico. La reducción poblacional en este caso está en función de las labores culturales y control físico entre otras para evitar invasiones temporales y efectuar los controles con  alternativas biológicas e insecticidas químicos en forma temprana de acuerdo a los trampeos y monitoreos  y realizar las aplicaciones con los intervalos mínimos de aplicación de acuerdo al clima presente.

Estados protegidos

Los huevos son colocados por la hembra insertándolos  en el tejido vegetal  y entre los pliegues de cogollos, hojas, brácteas, botones florales, flores u otras estructuras tiernas. Reitz et al. (2011; CABI 2014) señalan que el suborden Terebrantia inserta los huevos en tejidos no lignificados de la planta.  El hecho de que las hembras de F. occidentalis coloquen los huevos inmersos  en los  tejidos  permite que estos  estén menos expuestos a los controladores naturales y a factores externos que puedan afectarlos como una estrategia natural de la especie para asegurar la efectiva eclosión.  Una revisión sobre este particular  ha sido documentada, confirmando que los huevos son muy difíciles de controlar con los productos ovicidas utilizados  en  Estados Unidos  (MacDonald1993; Janmaat et al. 2002; Simpson et al. 2007).

Los estados móviles inmaduros como ninfas I y II tienen un importante grado de protección al encontrarse la mayoría del tiempo  en la región de la corola, pero en casos dentro de  los cogollos particularmente cuando las poblaciones son altas en épocas de migraciones y aun cuando no hayan estructuras florales. Reitz (2009) Hace referencia a este comportamiento de la agregación de ninfas y adultos de F.occidentalis como “ Thigmotactic behavior” término utilizado por Hansen et,al (2003)  y el cual se refiere al  permanente contacto de los insectos, con una superficie de hecho seleccionada, que lo hace excluyente de aquellas menos favorables o no protegidas, (Tommasini and Maini 1995; Mound 1996; Jensen 2000; Brodsgaard 2004). Entonces podemos entender que después de una aplicación los controles en campo no se obtendrán en un alto porcentaje en comparación con otras especies de insectos expuestos como en el caso de larvas de  lepidópteros defoliadores, coleópteros comedores de follaje entre otros.

Una vez entran en estado prepupal  dejan de alimentarse y salen de cogollos botones o flores  para ubicarse en el suelo en su mayoría. Dependiendo del cultivo muchas prepupas y pupas quedan en las partes bajeras de las plantas, en parte debido a la alta densidad del follaje y allí completan su desarrollo hasta adulto. De esta manera también puede entenderse que por ubicación dentro de una alta masa de follaje prepupas-pupas tienen un importante grado de protección al impacto de una aplicación con insecticida.

Por ejemplo en crisantemo los estados  de prepupa y pupa se localizan en el tercio inferior de las plantas por la cantidad de follaje denso en el cultivo. (CABI 2014)

Las pupas (como estado inmóvil) permanecen en el suelo protegidas por delgadas capas de suelo o partículas de material vegetal y una vez emergen los adultos alcanzan el  estrato superior de las plantas donde ocurre la cópula y la oviposición. Aunque se han efectuado varios ensayos con alternativas químicas  aplicadas al suelo, es necesario continuar con la evaluación de productos o de técnicas que permitan un control eficiente de esta “población remanente ” en los invernaderos.

Polifagia

F. occidentalis  puede alimentarse y reproducirse en numerosas especies de plantas cultivadas y silvestres. Esto le permite a la especie guardar un arsenal  genotípico al enfrentar varios tipos de biotoxinas provenientes del tipo de alimentación, lo cual  se constituye en  una ventaja selectiva  para sobrevivir  al enfrentarse a ciertos compuestos tóxicos.

Lie y colaboradores (2007) afirma  que  F. occidentalis  posee ante todo hábitos de polifagia y como otros insectos herbíboros generalistas han incorporado  por herencia gran abundancia y diversidad de genes para detoxificar un gran variedad de compuestos de las plantas. Estos genes son principalmente  para  activar  la detoxificación por enzimas y actúan convirtiendo compuestos hidrofóbicos  en otros biológicamente menos activos ( Jensen 2000a)

Varios factores favorecen el riesgo para que F. occidentalis seleccione poblaciones resistentes a los insecticidas: polifagia, reproducción  haplo-diploide  la rápida renovación poblacional por los cortos ciclos de vida y el número alto de aplicaciones al año  requerida para un efectivo control. Por  lo tanto estos factores se constituyen en condiciones muy favorables para la selección de poblaciones resistentes si no se tienen las estrategias para uso adecuado de los insecticidas.

Comportamiento

Para  Brodsgaard (1994) el comportamiento  “cryptic” de F. occidentalis  limita  su exposición a los insecticidas. La población tanto de adultos como de ninfas permanece alimentándose dentro de las estructuras florales y no requiere salir para ello a otras partes de la planta, eludiendo de esta manera  el impacto directo en el momento de la aspersión y el contacto sobre superficies tratadas pos-aplicación.

Ya señalamos como los estados de prepupa y pupa por comportamiento  al ubicarse en el suelo o partes bajas de las plantas en cultivos con  follaje denso como en crisantemo y clavel, estos estados  escapan  del impacto de las aplicaciones foliares. Desde el punto de vista  de manejo poblacional para evitar  el crecimiento de niveles de resistencia este factor de comportamiento pudiera entenderse como amortiguador  por que buena parte de la población no recibe presión de selección por evasión. Sin embargo, de otra parte la población remanente no es aceptable en el caso de flores de corte para exportación.

Estrategia del control químico

Por las exigencias de “limpieza de trips” utilizando  el control químico  de Frankliniela en la Sabana de Bogotá, es necesario realizar ciclos de aplicaciones con intervalos cortos con el fin de obtener un control eficiente. Los insectos en estado adulto  debido a su movilidad pueden quedar expuestos, sin embargo, por su comportamiento en la mayoría del tiempo se encuentran protegidos dentro de las estructuras florales y brácteas. El impacto por contacto directo y el cubrimiento de las superficies tratadas  pos-aplicación  se constituyen en los factores más importantes  desde el punto de vista de aplicación para obtener los mejores resultados con los insecticidas de alta  eficacia.

Es muy frecuente observar una mayor proporción de adultos que quedan después de una aplicación con el insecticida, en comparación  con los  estados ninfales. Pero esto no necesariamente puede entenderse como una actividad diferencial del insecticida, lo que se ha observado es que la repoblación ocurre rápidamente por los adultos provenientes  de la población remanente de pupas  y que emergen o bién por el ingreso de poblaciones de  zonas no tratadas o  que  llegan del exterior.   Se espera que por “efecto residual” que  estas poblaciones recurrentes sean controladas después de una aplicación, pero por experiencia  bien en ensayos controlados y en aplicaciones comerciales se requiere efectuar al menos tres aplicaciones seguidas con intervalo de 7-8 días, y en casos por las condiciones de temperatura y factores favorables a la plaga, es necesario bajar el intervalo a 5 días para “cortar el ciclo”.

Manejo rotacional

Los productos de contacto,  ingestión y translaminares aplicados al follaje son los de mayor disponibilidad para el control de F. occidentalis, pero no se dispone de un alto número de ingredientes activos con mecanismos de acción  MA disímiles. Por esta razón, otras prácticas de manejo son muy importantes adoptarlas para no ejercer alta presión de selección con  los MA actuales. Prácticas culturales, barreras físicas, control biológico con depredadores y extractos vegetales deberían incluirse para el manejo de F.occidentalis en los cultivos de flores, considerando que es notorio el incremento de las poblaciones de esta plaga en los últimos años.

Prolongar al máximo el tiempo para volver a utilizar un producto con un mecanismo de acción igual o con similar detoxificación al utilizado inicialmente es una recomendación básica dentro de los ciclos rotacionales. Esto ha sido difundido por entidades estudiosas del tema como IRAC ( 2016 )

Periodicidad en las aplicaciones

Por las exigencias de “limpieza de trips” utilizando  el control químico  de Frankliniela en la Sabana de Bogotá, es necesario realizar ciclos de aplicaciones con intervalos cortos con el fin de obtener un control eficiente. Los insectos en estado adulto  debido a su movilidad pueden quedar expuestos, sin embargo, por su comportamiento en la mayoría del tiempo se encuentran protegidos dentro de las estructuras florales y cogollos. El impacto por contacto directo y el cubrimiento de las superficies tratadas  pos-aplicación  se constituyen en los factores más importantes  desde el punto de vista de aplicación para obtener los mejores resultados con los insecticidas de alta  eficacia.

Es muy frecuente observar una mayor proporción de adultos que quedan después de una aplicación con el insecticida, en comparación  con los  estados ninfales; pero esto no necesariamente puede entenderse como una actividad diferencial del insecticida, lo que se ha observado es que la repoblación ocurre rápidamente por los adultos provenientes  de la población remanente de pupas  y que emergen o bién por el ingreso de poblaciones de  zonas no tratadas o  que  llegan del exterior.   Se espera que por “efecto residual” que  estas poblaciones recurrentes sean controladas después de una aplicación, pero por experiencia  bien en ensayos controlados y en aplicaciones comerciales se requiere efectuar al menos tres aplicaciones seguidas con intervalo de 7-8 días, y en casos por las condiciones de temperatura y factores favorables a la plaga, es necesario bajar el intervalo a 5 días para “cortar el ciclo”.

Actividad de los insecticidas

Los insecticidas en su gran mayoría ejercen el control por contacto e ingestión,  aquellos con fase de vapor ingresan  a través de las estructuras respiratorias del insecto, pero algunos productos con estas características ya no se encuentran disponibles. Los insecticidas de contacto, ingestión y con propiedades sistémicas son los más utilizados. Los productos  con actividad sistémica  presentan ventajas para el control de áfidos y mosca blanca puesto que esta especies al alimentarse alcanzan los haces vasculares en donde por la movilidad se encuentran alta concentración de los productos sistémicos. Los trips tienen un aparato bucal raspador-chupador  y toman su alimentación en el mesófilo  y tejidos epidermales  de tal forma que no alcanzan lo haces vasculares.  Para  Cloy R. (2013) los productos altamente sistémicos no tienen un alto efecto para el control de trips, pero si  por la capacidad de penetrar en el mesófilo  y tejidos epidermales  al aplicarse foliarmente. Entonces de La capacidad  translaminar que varios de ellos  presentan depende la concentración en las  partes de la planta donde lo insectos se alimentan. De otra parte hay que tener en cuenta que la capacidad translaminar se reduce cuando aparece el color en los pétalos debido a cambios fisiológicos  y por la tasa de transpiración en los tejidos que antes estuvieron activos.

En el control de trips la actividad más importante de los necotinoides del grupo cloronicotinilos como Acetamiprid  es por la via translaminar, contacto e ingestión. Dinotefurán  grupo furanonicotinílico, de última generación, es el de mayor sistemicidad y efecto translaminar dentro del grupo. Actúa también por ingestión y contacto sobre las superficies tratadas por su alta concentración en los tejidos vegetales después de la aplicación foliar (Tabla 1).

Tabla 1. Grupos de insecticidas con potencial para control de F. occidentalis.

Nuevos grupos de Insecticidas

Algunos grupos de insecticidas con nuevos mecanismos de acción se están evaluando con el fin de mejorar la eficacia en los ciclos rotacionales y as mismo, contribuir a evitar alta presión de selección  en las poblaciones de F.occidentalis en flores de corte para exportación.

• IGR´S , Juvenoide:  del grupo grupo de las  Piridinas. Actúa impidiendo el crecimiento de los estados inmaduros  por interferencia de la hormona juvenil, HJI y causa la muerte a los estados de huevo, ninfas  al detener los procesos fisiológicos para la muda. A su vez las hembras adultas que ingieren el producto son afectadas en la reproducción a nivel de los ovariolos causando esterilidad.
• Insecticida del grupo  phenoxy, phenyl, methy, pyrazole. Metabolismo energético ( MET I). El mecanismo de acción es la interrupción de electrones en el complejo I en mitocondria. Presenta actividad ninficida y adulticida.
• Insecticida del grupo Dichloroallyloxy, phenylfluoromethyl, pyridyloxy. El mecanismo de acción está aún por precisar, sin embargo, es diferente a los demás insecticidas presentes en el mercado. Actúa sobre  ninfas y adultos por ingestión y contacto.

Bibliografía

1. Annanthakristan T.N.,  1993. Bionomics of thrips. Annual Review of Entomology 38, 71-92.
2. CABI. 2014. Invasive species compendium: Frankliniella occidentalis (Western Flower Thrips). Centre for Agricul­tural Bioscience International. http://www.cabi.org/isc/ datasheet/24426. 20 December 2014.
3. Cárdenas E., Corredor D., 1993. Especies de Thrips (Thisanóptera:Trípidae) más comunes  en invernaderos de flores de la Sabana de Bogotá. En: Agronomía Colombiana, vol. X,. Número 2, p 132-143
4. Cluever J.D.,Smith H.,D., Funderbuck E., J., Frantz E. 2015.  Western Flower Thrips (Frankliniella occidentalis [Pergande]). Doc. ENY-883.Entomology and Nematology Department, UF/IFAS Extension. Original publication date April 2015. EDIS website at http://edis.ifas.ufl.edu.
5. Cloy R. 2013, Control Of Thrips With Systemic Insecticides, Oakland: Univ. Calif. Agric. Nat. Res The Latest Articles From Allan Armitage.
6. Denholm I, Jespersen JB 1998. Insecticide resistance management in Europe: recent developments and prospects. Pesticide Science52, 193-195.
7. Gao, Y., Lei, Z. and Reitz, S. R. (2012) Western flower thrips resistance to insecticides: Detection, mechanisms and management strategies. Pest Management Science, 68, 1111-1121.
8. GBIF. 2014. Euthrips occidentalis Pergande,(1895). Global Biodiversity Information Facility. 20 December 2014.
9. Hansen, E. A., Funderbuck, J. E., Reitz, S. R., Ramachandran, S., Eger, J. E., Mcauslane, H. 2003. Within-plant distribution of Frankliniella species(Thysanoptera: Thripidae) and Orius insidiosus (Heteroptera: Anthocoridae) in field pepper. Environ. Entomol. 32: 1035-1044.
10. Helyer NL, Brobyn PJ.,1992 Chemical control of western flower thrips (Frankliniella occidentalis Pergande). Annuals of Applied Biology121, 219-231.
11. Higgins CJ, Myers JH,1992. Sex ratio patterns and population dynamics of  western flower thrips (Thysanoptera: Thripidae). Environmental Entomology21, 322-330.
12. Hoddle MS, Mound L.,A, Paris DL. 2012. Thrips of Califor­nia. CBIT Publishing, Queensland. http://keys.lucidcentral. org/keys/v3/thrips_of_california.
13. Janmaat, A. F., De Kogel, W. J.,and Woltering, E. J. 2002. Enhanced fumigant toxicity of p-cymene against Frankliniella occidentalis by simultaneous application of elevated levels of carbon dioxide. Pest Manag. Sci. 58: 167-173.
14. Jensen, S.E. (2000a) Insecticide resistance in the western flower thrips, frankliniella occidentalis. Integrated Pest Management Reviews, 5, 131-146.
15. Kirk, W.D., 2003 The spread of western flower trips Frankliniella occidentalis (Pergande). Agricultural and Forest Entomology 5, 301-310.
16. Kono, T. and Papp, C. S. (1977) Handbook of agricultural pests: Aphids, thrips, mites, snails, and slugs State of California, Department of Food and Agriculture, Division of Plant Industry, Laboratory Services-Entomology.
17. Kriss Facun S., et al. 2014. Integrated Pest Management of Western Flower Thrips, Universite Leiden, Universite Utrecht. 32pp.
18. Li, X., Schuler, M. A. and Berenbaum, M. R. 2007 Molecular mechanisms of metabolic resistance to synthetic and natural xenobiotics. Annual Review of Entomology, 52, 231-253.
19. MacDonald, O. C. 1993. Susceptibility of western flowerthrips, Frankliniella occidentalis (Pergande) to fumigation with methyl bromide. Ann. Appl. Biol. 123:531-537.
20. Morse, J.G. and Hoddle, M. S. (2006) Invasion biology of thrips. Annual Review of Entomology, 51, 67-89.
21. Raymon, A.,C. 2009. Western Flower Thrips (Frankliniella occidentalis), Management on Ornamental Crops Grown in Greenhouses: Have We Reached an Impasse? Kansas State University, Department of Entomology, Manhattan, KS 66506-4004 USA. rcloyd@ksu.edu
22. Reitz R., S.  2009.  Biology and ecology of the western flowers thrips ( Thisanoptera,Thripidae ).The making of a pest. USDA-ARS-CMAVE, 6383 Mahan Dr., Tallahassee, FL 32308-1410 USA. In: Florida entomologist, 92,(1)March 2009.
23. Simpson, T., BIikoba, V., Tipping, C., and  Mitcham, E.J. 2007. Ethyl formate as a postharvest fumigant for selected pests of table grapes. J. Econ. Entomol. 100: 1084-1090.
24. Tommasini M.G.,1995.Frankliniella occidentalis and trips harmfull to vegetable and ornamental crops in Europe. In: Looman AJM,Van Lenteren  J C , Tommasino, S.Maini, S. Riudavets J.(EDS). Biological control of trips pests, Wangeningen Aagricultural University papers,pp 1-42.